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Sulla sua origine si intrecciano storia e leggenda. Secondo alcuni fu fondata intorno al VI secolo da fuoriusciti ascolani, i quali si insediarono su un'altura che munirono a difesa. Oltre a case, castello e mura di cinta, avrebbero eretto un tempio, dedicato alla dea Venere, di qui il nome di Venarotta. Altri, invece, sostengono che il toponimo derivi da "vena" (cava; ma anche sorgente sotterranea). Gli abitanti si ressero a lungo da soli con propri ordinamenti. Nel 1237 gli ascolani mossero guerra e la espugnarono. Una volta persa la libertà, Venarotta rimase assoggettata ad Ascoli, condividendone le vicende storiche. Venarotta comprende nove frazioni e cinque nuclei abitati, tutti con interessanti testimonianze di vita medioevale.